لما طُعِن عمر بن الخطاب ودنت وفاته، أوصى بأن يكون الأمر شورى بعده في ستة ممن توفي النبي محمد وهو عنهم راضٍ وهم: عثمان بن عفان، علي بن أبي طالب، طلحة بن عبيد الله، الزبير بن العوام، عبد الرحمن بن عوف، وسعد بن أبي وقاص. ورفض تسمية أحدهم بنفسه، وأمرهم أن يجتمعوا في بيت أحدهم ويتشاوروا، كما أمر بحضور ابنه عبد الله بن عمر مع أهل الشورى ليشير بالنصح دون أن يكون له من الأمر شيئًا، ثم أوصى صهيب بن سنان أن يصلي بالمسلمين ثلاثة أيام حتى تنقضي الشورى. ومات عمر بن الخطاب بعد ثلاثة أيام من طعنه، ودُفن يوم الأحد أول محرم سنة 24 هـ، الموافقة لسنة 644 م، بالحجرة النبوية إلى جانب أبي بكر الصديق والنبي محمد، وكان عمره خمسًا وستين سنة. وكانت خلافته عشر سنين وستة أشهر وأربعة أيام وقيل عشر سنين وخمسة أشهر وإحدى وعشرين ليلة،
بعد الانتهاء من دفن عمر بن الخطاب ذهب أهل الشورى إلى الاجتماع في بيت عائشة بنت أبي بكر، وقيل إنهم اجتمعوا في بيت فاطمة بنت قيس الفهرية أخت الضحاك بن قيس، وعندما اجتمع أهل الشورى قال لهم عبد الرحمن بن عوف: «اجعلوا أمركم إلى ثلاثة منكم»، فقال الزبير: «جعلت أمري إلى علي»، وقال طلحة: «جعلت أمري إلى عثمان»، وقال سعد: «جعلت أمري إلى عبد الرحمن بن عوف»، وأصبح المرشحون الثلاثة علي بن أبي طالب، وعثمان بن عفان، وعبد الرحمن بن عوف، فقال عبد الرحمن: «أيكما تبرأ من هذا الأمر فنجعله إليه والله عليه والإسلام لينظرن أفضلهم في نفسه» فأسكت الشيخين، فقال عبد الرحمن بن عوف: «أفتجعلونه إليَّ والله على أن لا آلو عن أفضلكما»، قالا: «نعم».
وأخذ عبد الرحمن بن عوف يستشير المسلمين، وبعد صلاة صبح يوم البيعة (اليوم الأخير من شهر ذي الحجة 23 هـ/ 6 نوفمبر 644م) أعلن عبد الرحمن البيعة لعثمان بن عفان وقال: «أما بعد، يا علي إني قد نظرت في أمر الناس فلم أراهم يعدلون بعثمان، فلا تجعلن على نفسك سبيلاً»، فقال عبد الرحمن مخاطباً عثمان: «أبايعك على سنة الله ورسوله والخليفتين من بعده»، فبايعه عبد الرحمن وبايعه الناس المهاجرون والأنصار وأمراء الأجناد والمسلمون.

وكان للزبير دورٌ بارزٌ في فتح حصن بابليون، حيث اعتلى الزبير بن العوام مع نفر من المسلمين، السور، وكبَّروا، فظنَ أهل الحصن أنَّ المسلمين اقتحموه، فهربوا تاركين مواقعهم، فنزل الزبير وفتح باب الحصن لأفراد الجيش الإسلامي فدخلوه. وفي رواية أنَّ الزبير ارتقى السور، فشعرت حامية الحصن بِذلك، ففتحوا الباب لعمرو وخرجوا إليه مصالحين، فقبل منهم. ونزل الزبير عليهم وخرج على عمرو من الباب معهم، وبذلك تم فتح حصن بابليون. وشهد الزبير على عقد الصلح الذي أعطاه عمرو بن العاص لأهل مصر.

فتح مصر
شارك الزبير في فتح مصر، فلما سار عمرو بن العاص لفتح مصر؛ طلب المدد من الخليفة عمر بن الخطاب، فأرسل له مدد بِقيادة الزبير بن العوام، ويذكر المُؤرخون المُسلمون أنَّ المدد الذي بعث به الخليفة إلى عمرو بن العاص كان اثني عشر ألف مُقاتل، ويذكر بعضُهم أيضًا أنَّهُ كان عشرة آلاف فقط، واغتبط المسلمون بقدوم كبار الصحابة أمثال: الزبير بن العوام وعبادة بن الصامت، والمقداد بن الأسود، ومسلمة بن مخلد الأنصاري.
وذكر شمس الدين الذهبي أنه لما خرج الزبير غازيًا نحو مصر، كتب إليه أمير مصر عمرو بن العاص: «إن الأرض قد وقع بها الطاعون، فلا تدخلها»، فقال: «إنما خرجت للطعن والطاعون»، فدخلها، فلقي طعنة في جبهته فأفرق.

معركة اليرموك
كان الزبير بن العوام فيمن شهد معركة اليرموك، وكانت في أواخر خلافة أبي بكر وبداية خلافة عمر بن الخطاب، يقول ابن كثير: «وقد كان فيمن شهد اليرموك الزبير بن العوام، وهو أفضل من هناك من الصحابة، وكان من فرسان الناس وشجعانهم، فاجتمع إليه جماعة من الأبطال يومئذ فقالوا: ألا تحمل فنحمل معك؟ فقال: إنكم لا تثبتون. فقالوا: بلى، فحمل وحملوا فلما واجهوا صفوف الروم أحجموا وأقدم هو، فاخترق صفوف الروم حتى خرج من الجانب الآخر، وعاد إلى أصحابه ثم جاؤوا إليه مرة ثانية، ففعل كما فعل في الأولى، وجرح يومئذ جرحين بين كتفيه، وفي رواية: جرح.»
وأُصِيب الزبير يوم اليرموك، فعن عروة قال: «كان في الزبير ثلاث ضربات: إحداهن في عاتقه، إن كنت لأدخل أصابعي فيها، ضرب ثنتين يوم بدر، وواحدة يوم اليرموك.»

حروب الردة
بعد موت النبي كان الزبير من جملة الحرس الذين يحرسون المدينة، لأن كثير من قبائل العرب قد ارتدت، وطمع كثير من الأعراب في المدينة، فجعل أبو بكر الصديق على أنقاب المدينة حرسًا يبيتون حولها منهم علي بن أبي طالب، والزبير بن العوام، وطلحة بن عبيد الله، وسعد بن أبي وقاص، وقاتل الزبير مع أبي بكر الصديق في حروب الردة، ثم خرج للقتال بالشام.

فتح مكه
كان الزبير بن العوام ممن أرسلهم النبي محمد مع علي بن أبي طالب ليمسكوا بالمرأة التي كانت تحمل رسالة حاطب بن أبي بلتعة، فذهب علي والزبير والمقداد فأمسكوا بالمرأة في «روضة خاخ» على بعد اثني عشر ميلاً من المدينة، وهددوها أن يفتشوها إن لم تُخرج الكتابَ فسلمته لهم.
ولما دخل المسلمون مكة كان الزبير حامل أحد رايات المهاجرين الثلاث في فتح مكة، حيث جعل النبي خالد بن الوليد على المجنبة اليمنى وجعل الزبير على المجنبة اليسرى وجعل أبا عبيدة على البياذقة. وكانت راية الأنصار مع سعد بن عبادة، فلما مرَّ بأبي سفيان قال له: «اليوم يوم الملحمة، اليوم تستحل الحرمة، اليوم أذل الله قريشاً»، فلما حاذى الرسولُ محمد أبا سفيان قال: «يا رسول الله ألم تسمع ما قال سعد؟»، قال: «وما قال؟»، فقال: كذا كذا، فقال عثمان وعبد الرحمن بن عوف: «يا رسول الله، ما نأمن أن يكون له في قريش صولة»، فقال الرسولُ محمد: «بل اليوم يوم تعظم فيه الكعبة، اليوم يوم أعز الله فيه قريشاً»، ثم أرسل إلى سعد فنزع منه اللواء، ودفعه إلى ابنه قيس بن سعد بن عبادة، وقيل أن اللواء لم يخرج عن سعد، وقيل: بل دفعه إلى الزبير.
ونصب الزبير راية الرسولِ محمد بالحجون عند مسجد الفتح، وضُرِبَ له هناك قبة، فلم يبرح حتى جاءه الرسول، فقال له العباس بن عبد المطلب: «يَا أَبَا عَبْدِ اللَّهِ أَهَا هُنَا أَمَرَكَ رَسُولُ اللَّهِ ﷺ أَنْ تُرْكِزَ الرَّايَةَ؟»

غزوة خيبر
شهد الزبير غزوة خيبر، وقتل فيها ياسر بن أبي زينب اليهودي أخا مرحب، فذكر ابن إسحاق: «أن أخا مرحب وهو ياسر، خرج بعده وهو يقول: هل من مبارز؟، فزعم هشام بن عروة أن الزبير خرج له، فقالت أمه صفية بنت عبد المطلب: يقتل ابني يا رسول الله، فقال: «بل ابنك يقتله إن شاء الله»، فالتقيا فقتله الزبير. فكان الزبير إذا قيل له: والله إن كان سيفك يومئذ صارما، يقول: والله ما كان بصارم، ولكني أكرهته.»

غزوه الخندق
شهد الزبير غزوة الخندق، وقتل فيها نوفل بن عبد الله بن المغيرة المخزومي، يقول ابن إسحاق: «فضربه فشقه باثنتين حتى فلَّ في سيفه فلا، وانصرف وهو يقول:
إني امرؤ أحمي وأحتمي
عن النبي المصطفى الأمي
ولما سرت الشائعات بين المسلمين بأن قريظة قد نقضت عهدها معهم، وكان الرسولُ محمدٌ يخشى أن تنقض بنو قريظة العهد الذي بينهم وبينه، ولذلك انتدب الزبير بن العوام ليأتيه من أخبارهم، فعن جابر بن عبد الله بن حرام قال: «قال رسول الله ﷺ يوم الأحزاب من يأتينا بخبر القوم فقال الزبير: أنا، ثم قال: من يأتينا بخبر القوم، فقال الزبير: أنا، ثم قال: من يأتينا بخبر القوم، فقال الزبير: أنا، ثم قال: إن لكل نبي حواري وإن حواري الزبير»، فذهب الزبير، فنظر ثم رجع فقال: «يا رسول الله، رأيتهم يصلحون حصونهم ويدربون طرقهم، وقد جمعوا ماشيتهم»، وجمع النبي أبويه للزبير في ذلك اليوم، فعن عبد الله بن الزبير قال:
الزبير بن العوام كنتُ يومَ الأحزابِ جعلتُ أنا وعمرُ بنُ أبي سلمةَ في النساءِ، فنظرتُ فإذا أنا بالزبيرِ على فرسهِ يختلف إلى بني قريظةَ مرتينِ أو ثلاثًا، فلما رجعتُ قلتُ: يا أبتِ رأيتُكَ تختلفُ ؟ قال: أو هل رأيتَني يا بنيَّ ؟ قلتُ: نعمْ، قال: كان رسولُ اللهِ ﷺ قال: من يأتِ بني قريظةَ فيأتيني بخبرِهم. فانطلقتُ، فلما رجعتُ جمعَ لي رسولُ اللهِ ﷺ أبويهِ فقال: فداكَ أبي وأُمِّي.

غزوه احد :
شهد الزبير بن العوام غزوة أحد، وكان من الذين انتدبهم النبي محمد ليتتبعوا جيش قريش بعد انتهاء المعركة، فعن عائشة قالت: «﴿الَّذِينَ اسْتَجَابُوا لِلَّهِ وَالرَّسُولِ مِنْ بَعْدِ مَا أَصَابَهُمُ الْقَرْحُ لِلَّذِينَ أَحْسَنُوا مِنْهُمْ وَاتَّقَوْا أَجْرٌ عَظِيمٌ ١٧٢﴾ سورة آل عمران:172 قالتْ لِعُروَةَ: يا ابنَ أُختي، كانَ أبَوكَ منهُم: الزُّبَيْرُ وأبو بكرٍ، لما أصاب رسولَ الله ﷺ ما أصابَ يومَ أُحُدٍ، وانصَرَفَ عنه المُشرِكونَ، خافَ أنْ يَرْجِعوا، قال: مَن يَذهَبُ في إثْرِهِم. فانتدَبَ مِنهُم سَبْعينَ رَجلًا، قال: كان فيهم أبو بكرٍ والزُّبَيرُ.»
ولما رجع المسلمون إلى المدينة المنورة ومعهم الأسرى أمره النبي محمد أن يضرب عنق أبي عزة الجمحي، قال ابن هشام: «كان رسول الله ﷺ أسره ببدر، ثم مَنَّ عليه (أي بالفداء)، فقال: يا رسول الله، أقلني، فقال رسول الله ﷺ: والله لا تمسح عارضيك بمكة بعدها وتقول: خدعت محمدًا مرتين، اضرب عنقه يا زبير، فضرب عنقه»
كان من أخبار الزبير يوم أحد؛ مراقبته للصحابي أبي دجانة، حيث أخرج النبي محمد سيفًا فقال: «من يأخذه بحقه»، فقام إليه الزبير فلم يعطه أياه، وأعطاه أبا دجانة، فيقول الزبير: «وجدت في نفسي حين سألت رسول الله ﷺ السيف فمنعنيه، وأعطاه أبا دجانة، وقلت: أنا ابن صفية عمته ومن قريش، وقد قمت إليه وسألته إياه قبله فأعطاه أبا دجانة وتركني، والله لأنظرن ما يصنع، فاتبعته فأخرج عصابة له حمراء فعصب بها رأسه، فقالت الأنصار: أخرج أبو دجانة عصابة الموت، وهكذا كانت تقول له إذا تعصب فخرج وهو يقول:
أنا الذي عاهدني خليلي
ونحن بالسفح لدى النخيل
أن لا أقوم الدهر في الكيول
أضرب بسيف الله والرسول
فجعل لا يلقى أحدا إلا قتله، وكان في المشركين رجل لا يدع جريحا إلا ذفف عليه، فجعل كل منهما يدنو من صاحبه، فدعوت الله أن يجمع بينهما، فالتقيا فاختلفا ضربتين، فضرب المشرك أبا دجانة فاتقاه بدرقته، فعضيت بسيفه، وضربه أبو دجانة فقتله، ثم رأيته قد حمل السيف على مفرق رأس هند بنت عتبة، ثم عدل السيف عنها. فقلت: الله ورسوله أعلم.»

غزوه بدر
لما خرج النبي محمدٌ والمسلمون من المدينة المنورة في اليوم الثاني عشر من شهر رمضان في السنة الثانية للهجرة إلى بدر وكانوا بضعةَ عشر وثلاثمئة رجل، دفع النبي لواءَ القيادة العامة إلى مصعب بن عمير العبدري القرشي، وكان هذا اللواء أبيض اللون، وقسم جيشه إلى كتيبتين: كتيبة المهاجرين، وأعطى علمها علي بن أبي طالب، وكتيبة الأنصار، وأعطى علمها سعداً بن معاذ، وجعل على قيادة الميمنة الزبير بن العوام، وعلى الميسرة المقداد بن عمرو، وكان الزبير والمقداد هما الفارسان الوحيدان في الجيش، وجعل على الساقة قيس بن أبي صعصعة، وظلت القيادة العامة في يده هو.ولكن بلغ أبا سفيانَ خبرُ مسير النبي بأصحابه من المدينة المنورة بقصد اعتراض قافلته واحتوائها، فاستطاع الإفلات وتحويل مسارها إلى طريق الساحل، ولما علمت قريش بخبر تعرض المسلمين للقافلة خرجوا لملاقاة المسلمين، وكان قوام جيش قريش نحو ألف وثلاثمئة مقاتل في بداية سيره، وكان معه مئة فرس وستمئة درع. أرسل النبي عليًا بن أبي طالب والزّبيرَ بن العوام وسعداً بن أبي وقاص في نفر من أصحابه إلى ماء بدر، ليأتوا له بالأخبار عن جيش قريش، فوجدوا غلامين لقريش يستقيان للجيش، فأتوا بهما إلى النبي وهو يصلي، فسألوهما، فقالا: «نحن سقاة قريش؛ بعثونا لنسقيهم من الماء»، فكره القوم خبرهما، ورجوا أن يكونا لأبي سفيان، فضربوهما، فلما أذلقوهما قالا: «نحن لأبي سفيان»، فتركوهما، وركع النبي، وسجد سجدتين، ثم سلَّم، فقال: «إذا صدقاكم ضربتموهما وإذا كذباكم تركتموهما! صدقا والله، إنهما لقريش»، وقال لهما: «أخبراني عن جيش قريش»، فقالا: «هم وراء هذا الكثيب الذي ترى بالعدوة القصوى»، فقال لهما: «كم القوم؟»، قالا: «كثير»، قال: «ما عدتهم؟»، قالا: «لا ندري»، قال: «كم ينحرون كل يوم؟»، قالا: «يومًا تسعًا ويومًا عشرًا»، فقال النبي: «القوم ما بين التسعمائة والألف»، ثم قال لهما: «فمن فيهم من أشراف قريش؟»، فذكرا عتبة بن ربيعة، وشيبة بن ربيعة، وأبا جهل بن هشام، وأمية بن خلف، وأبا البختري بن هشام، وحكيم بن حزام، ونوفل بن خويلد، والحارث بن عامر بن نوفل، وطعيمة بن عدي بن نوفل، والنضر بن الحارث بن كلدة، وزمعة بن الأسود، ونبيه بن الحجاج، ومنبه بن الحجاج، وسهيل بن عمرو، وعمرو بن عبد ود، فأقبل النبي إلى أصحابه قائلاً: «هذه مكة قد ألقت إليكم أفلاذ كبدها».قَتَل الزبير في غزوة بدر عبيدة بن سعيد بن العاص فيقول: «لقيت يوم بدر عبيدة بن سعيد بن العاص، وهو مدجج، لا يرى منه إلا عيناه، وهو يكنى أبا ذات الكرش، فقال أنا أبو ذات الكرش، فحملت عليه بالعنزة فطعنته في عينه فمات. قال هشام: فأخبرت: أن الزبير قال: لقد وضعت رجلي عليه، ثم تمطأت، فكان الجهد أن نزعها وقد انثى طرفاها. قال عروة: فسأله إياها رسول الله ﷺ فأعطاه، فلما قبض رسول الله ﷺ أخذها ثم طلبها أبو بكر فأعطاه، فلما قبض أبو بكر سألها إياه عمر فأعطاه إياها، فلما قبض عمر أخذها، ثم طلبها عثمان منه فأعطاه إياها، فلما قتل عثمان وقعت عند آل علي، فطلبها ابن الزبير، فكانت عنده حتى قتل.»
وأُصِيب الزبير بضربتين في غزوة بدر، فعن عروة قال: «كان في الزبير ثلاث ضربات: إحداهن في عاتقه، إن كنت لأدخل أصابعي فيها، ضرب ثنتين يوم بدر، وواحدة يوم اليرموك.»، وكان الزبير يلبس عمامة صفراء يوم بدر، فنزلت الملائكة وعليها عمائم صفر، فقال النبي: «إِنَّ الْمَلائِكَةَ نَزَلَتْ عَلَى سِيمَاءِ الزُّبَيْرِ».